Die zu Ehren des heiligen Johannes des Täufers 1452 oder 1455 erbaute Kirche war als Filiale (1923 Expositur, Pfarrei 1958) von Otting, das mit dem Rupertiwinkel erst zu Beginn des 19. Jahrhunderts an Bayern gelangte, stärker noch als ihr Umfeld nach Salzburg orientiert. Seit der Eingemeindung 1972 ist St. Johannes das Gotteshaus, das den ältesten, weitgehend original erhaltenen baulichen Zustand aller Kirchen im Stadtbezirk zeigt.
Der spätgotische Nagelfluhbau mit eingezogenem Chor und Wandpfeilern erhielt seinen Turm um 1790; 1879 wurde er aufgestockt.
Die ursprünglich wohl gotische Innenausstattung wurde erst barockisiert, 1870 bis 1876 dann 'im gotischen Style völlig restauriert'. Barock sind noch die Figuren des Sebastian (S. Bild rechts) an der rechten Seitenwand und der Maria Immaculata vorne links (beide Mitte 18. Jahrhundert) sowie das frühere Altarbild an der linken Seitenwand, eine sehr drastische Darstellung der Enthauptung des Johanes. Das Gemälde rechts daneben, die Taufe Christi durch Johannes im Jordan (2. Hälfte des 17. Jahrhunderts), zuvor Altarbild der Richtung Otting gelegenen Froschhamer Kapelle, befindet sich seit 1995 in der Kirche.
Ältestes und auch bedeutendstes Kunstwerk ist jedoch das große Christophorusfresko an der Nordwand. 1923 freigelegt ist es der Seeoner Schule zuzurechnen und etwa zwischen 1470 bis 1480 zu datieren. Der Heilige mit dem Jesuskind am Arm wird hier nicht, wie gewöhnlich, als Fischer oder Fährmann, sondern als Edelmann abgebildet. Die überlebensgroße Darstellung entspricht der Legende, wonach Christophorus ein Riese aus kananäischem Geschlecht war.
Die Hl. Maria als unbefleckte Jungfrau (Immaculata)
Hl. Sebastian